eISSN 2444-7986
DOI: https://doi.org/10.14201/orl.23207
ARTÍCULO DE REVISIÓN
PREVALENCIA DE TUMORES METASTÁSICOS EN LA GLÁNDULA TIROIDES. REVISIÓN SISTEMÁTICA Y METANÁLISIS
Prevalence of Metastatic Tumors in the Thyroid Gland. Systematic Review and Meta-Analysis
Lucía RODRIGO-GÓMEZ; José Luis PARDAL-REFOYO; Ángel BATUECAS-CALETRÍO
1 Universidad de Salamanca. Facultad de Medicina. Departamento de Cirugía.
1,2 Servicio de Otorrinolaringología y Cirugía de Cabeza y Cuello. Hospital Universitario de Salamanca. Instituto de Investigación Biomédica de Salamanca (IBSAL).
Salamanca. España
Correspondencia luciarogg96@usal.es
Fecha de recepción: 24 de mayo de 2020
Fecha de aceptación: 28 de junio de 2020
Fecha de publicación: 7 de julio de 2020
Fecha de publicación del fascículo: 1 de marzo de 2021
Conflicto de intereses: Los autores declaran no tener conflictos de intereses
Imágenes: Los autores declaran haber obtenido las imágenes con el permiso de los pacientes
Política de derechos y autoarchivo: se permite el autoarchivo de la versión post-print (SHERPA/RoMEO)
Licencia CC BY-NC-ND. Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivar 4.0 Internacional
Universidad de Salamanca. Su comercialización está sujeta al permiso del editor
RESUMEN: Introducción y objetivo: Los tumores metastásicos en la glándula tiroides complican el diagnóstico, el tratamiento y el pronóstico del paciente. El objetivo es conocer la prevalencia de las metástasis en la glándula tiroides referida en la literatura médica y los tumores primarios que con más frecuencia metastatizan en la glándula tiroides. Método: Se realizó una revisión bibliográfica sistemática en las bases de datos de PubMed, La Biblioteca Cochrane y Scopus. Los artículos seleccionados se dividieron en dos grupos, series clínicas de pacientes en los que se hallaron metástasis en tiroides (grupo A) y series de hallazgos de metástasis en tiroides en autopsias (grupo B). Se realizó metanálisis de prevalencia para cada grupo de artículos siguiendo el modelo de efectos aleatorios. Resultados: La prevalencia en cada grupo con su índice de confianza al 95 % fue 0.00479 (0.002-0.007) para el grupo A y 0.0362 (0.014-0.059) para el grupo B. La prevalencia de metástasis halladas en autopsias fue 7,58 veces mayor que en los estudios clínicos. En el grupo A la edad media fue 60.82 y en el grupo B 57.20. En ambos grupos las metástasis halladas en tiroides fueron más frecuentes en el sexo femenino. La localización del tumor primario fue diferente en ambos grupos, en el grupo A fue el cáncer de riñón y en el grupo B el cáncer de mama. La variabilidad de la prevalencia de metástasis en tiroides en los diferentes artículos de ambos grupos hace que este estudio tuviese una alta heterogeneidad (índice I2 y Q). Los funnel plot de ambos grupos indicaron alto sesgo de publicación. Discusión: La diferente prevalencia entre series clínicas y autopsias puede implicar que la detección de metástasis en tiroides en la clínica está infradiagnosticada. La razón de esto podría ser que las metástasis intratiroideas se presentan de forma asintomática siendo diagnosticadas como hallazgo casual en autopsias. En otras ocasiones se presentan como un nódulo tiroideo años después del tumor primario, lo que condiciona el diagnóstico.
Conclusiones: La prevalencia de metástasis en tiroides es superior en las series de autopsias que en series clínicas (hasta 6.67 veces más frecuente en nuestro estudio). Las metástasis intratiroideas probablemente están infradiagnosticadas por cursar sin clínica siendo diagnosticadas como hallazgo casual en autopsias. Los tumores primarios más frecuentes fueron el riñón (series clínicas) y la mama (series de autopsias).
PALABRAS CLAVE: metástasis en tiroides; metástasis intratiroideas; prevalencia; neoplasia secundaria de tiroides; revisión; metanálisis.
SUMMARY: Introduction and objective: Metastatic tumors in thyroid complicate the diagnosis, treatment, and prognosis of the patient. The objective is to determine the prevalence of metastasis in the thyroid gland reported in the medical literature and to examine the primary tumors that most frequently metastasize to the thyroid gland. Method: A systematic bibliographic review was undertaken in the PubMed, The Cochrane Library and Scopus databases. The selected articles were divided into two groups, clinical series of patients in whom thyroid metastasis were found (group A) and series of findings of metastasis in thyroid at autopsy (group B). Prevalence meta- analysis were performed for each group of articles following the random effects model. Results: The prevalence in each group with its 95 % confidence index was 0.00479 (0.002-0.007) for group A and 0.0362 (0.014-0.059) for group B. The prevalence of metastasis found at autopsies was 6.67 times higher than in clinical studies. In group A the mean age was 60.82 and in group B it was 57.20. In both groups, metastases found in the thyroid were more frequent in the female sex. The location of the primary tumor was different in both groups, in group A it was kidney cancer and in group B it was breast cancer. The variability of the prevalence of thyroid metastasis in the different articles of both groups makes this study highly heterogeneous (index I2 and Q). The funnel plots of both groups indicated high publication bias. Discussion: The different prevalence between clinical series and autopsies may imply that the detection of thy- roid metastases in the clinic is underdiagnosed. The reason for this could be that intrathyroid metastases appear asymptomatically, being diagnosed as an incidental finding at autopsy. On other occasions they present as a thyroid nodule years after the primary tumor, which determines the diagnosis. Conclusions: The prevalence of thyroid metastases is higher in autopsy series than in clinical series (up to 7.58 times more frequent in our study). Intrathyroid metastasis are probably underdiagnosed because they are not clinical, and they are diagnosed as a casual finding at autopsy. The most frequent primary tumors were the kidney (clinical series) and the breast (autopsy series).
KEYWORDS: metastasis in thyroid; intrathyroid metastasis; prevalence; secondary thyroid neoplasm; review; meta-analysis.
INTRODUCCIÓN
La glándula tiroides está muy vascularizada y a pesar de ello, las metástasis intratiroideas no son frecuentes con localización del tumor primario variable de unos estudios a otros (riñón, pulmón, gastrointestinal y mama) [1-3].
El diagnóstico de las metástasis en tiroides es similar al del cáncer primario basado en la ecografía y la punción aspiración con aguja fina (PAAF).
Respecto al tratamiento del cáncer metastásico en tiroides, hay controversia sobre si la cirugía es la técnica de elección ya que la mayoría de los pacientes tienen enfermedad metastásica avanzada [4].
Los tumores metastásicos en la glándula tiroides complican el diagnóstico, el tratamiento y el pronóstico del paciente. Es por tanto interesante conocer la prevalencia del cáncer metastásico en la glándula tiroides y los órganos que con mayor frecuencia son origen del tumor primario. Esto puede tener influencia en la estrategia de diagnóstico y tratamiento de los pacientes afectados.
El objetivo principal de este estudio es conocer la prevalencia de las metástasis en la glándula tiroides referida en la literatura médica.
MATERIAL Y MÉTODO
Revisión sistemática en las bases de datos PubMed (https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/), la Biblioteca Cochrane (https://www.cochranelibrary.com/es/) y Scopus (https://www.scopus.com/home.uri) de los artículos de tumores metastásicos en la glándula tiroides sin limitar el periodo de tiempo.
Criterios de inclusión: artículos que contenían las variables “metástasis tiroidea” “neoplasias secundarias” o “neoplasias metastásicas”, idioma (español, francés, alemán e inglés), tipo de estudio (revisiones, revisiones sistemáticas y metanálisis), humanos y que tuvieran los números totales de la muestra de pacientes y de las metástasis halladas y la localización del tumor primario.
Se siguieron las directrices PRISMA [5].
La estrategia de búsqueda y selección de artículos se resumen en la Figura 1. Tras la búsqueda inicial en las diferentes bases de datos y eliminando los duplicados se seleccionaron 82 artículos de los que se incluyeron 76. Se revisaron a texto completo y se excluyeron 66 artículos por no tener acceso al original (n=15) [49-62, 108], no informar del número total de pacientes revisados o de la localización del tumor primario (n=5) [76,79-81,96] y las publicaciones que no aportaban información relevante para el estudio (n=46) [63-73,75,77,82-95,97-107,109-116]. Quedaron excluidos artículos a los que no se tuvo acceso, no informaban de la muestra total de pacientes o de la localización del tumor primario [6-16, 117-141].
Se seleccionaron para el estudio 34 artículos [17-48,74,78].
Se evaluó la calidad de cada artículo incluido con el sistema GRADE [142,143] que se representa en la Tabla 1.
Análisis de datos. Se realizó metanálisis de prevalencia para cada grupo de artículos (series de casos clínicos y series de hallazgos en autopsia) siguiendo el modelo de efectos aleatorios. Se utilizó el programa estadístico Jamovi 1.2 (The jamovi project (2020), https://www.jamovi.org).
Figura 1. Esquema de selección de los artículos.
RESULTADOS
Los artículos seleccionados se dividieron en dos grupos, series clínicas de pacientes en los que se hallaron metástasis en tiroides (grupo A) y series de hallazgos de metástasis en tiroides en autopsias (grupo B) como figura en las tablas de resultados (Tablas 1 y 2).
En el grupo A la edad media fue 60.82± 4.26 años y en el grupo B 57.20±5.43 años. En ambos grupos las metástasis halladas en tiroides fueron más frecuentes en el sexo femenino con una relación de 1.19:1 en series clínicas (grupo A) y de 1.26:1 en autopsias (grupo B).
Tabla 1. Artículos que recogen metástasis en tiroides en series clínicas (grupo A).
Estudio |
Periodo |
n |
MT en tiroides |
Media edad |
Varón |
Mujer |
Nivel GRADE |
Aron et al. 2005 [17] |
1982-2002 |
20000 |
24 |
- |
7 |
17 |
++ |
Surov et al. 2016 [18] |
1997-2013 |
8849 |
33 |
69 |
18 |
15 |
++ |
Cesaretti et al. 2013 [19] |
1994-2010 |
918 |
3 |
61 |
1 |
2 |
+ |
Hegerova et al. 2015 [20] |
1980-2010 |
10798 |
97 |
63 |
53 |
44 |
++ |
Nakhjavani et al. 1997 [21] |
1985-1994 |
9118 |
43 |
66 |
23 |
20 |
++ |
Calzolari et al. 2008 [22] |
1995-2005 |
17122 |
25 |
61 |
11 |
14 |
++ |
Ishikawa et al 2011 [23] |
1988-2008 |
970 |
4 |
60 |
3 |
1 |
+ |
Pitale et al. 2000 [24] |
1988-1998 |
941 |
6 |
58 |
- |
- |
+ |
Pusztaszeri et al. 2015 [25] |
1992-2014 |
3480 |
62 |
59 |
34 |
28 |
++ |
HooKim et al. 2015 [26] |
1986-2013 |
15800 |
28 |
60.8 |
16 |
12 |
++ |
Lièvre et al. 2006 [27] |
1993-2004 |
5862 |
6 |
56 |
4 |
2 |
+ |
Moghaddam et al. 2013 [28] |
1993-2013 |
1295 |
6 |
- |
4 |
2 |
++ |
Leboulleux et al. 1999 [29] |
- |
130 |
6 |
54.2 |
1 |
5 |
+ |
Papi et al. 2007 [30] |
1993-2003 |
47813 |
36 |
66 |
19 |
17 |
++ |
Heffess et al. 2002 [31] |
1959-1998 |
37158 |
36 |
64.9 |
22 |
14 |
++ |
Cichon et al. 2006 [32] |
1984-2003 |
10057 |
17 |
62 |
13 |
4 |
++ |
Watts 1987 [33] |
1983-1984 |
70 |
4 |
57 |
2 |
2 |
+ |
Wood et al. 2004 [34] |
1985-2002 |
1016 |
15 |
63 |
10 |
5 |
++ |
Wychulis et al. 1964 [35] |
1907-1962 |
20262 |
14 |
55.7 |
8 |
6 |
+ |
Lin et al. 1998 [36] |
1977-1995 |
1013 |
14 |
55.3 |
8 |
6 |
++ |
Total |
212672 |
479 |
257 |
216 |
Tabla 2. Artículos que recogen metástasis en tiroides en autopsias (grupo B).
Estudio |
Período |
n |
MT en tiroides |
Media edad |
Varón |
Mujer |
Nivel GRADE |
Moghaddam et al. 2013 [28] |
1993-2013 |
2117 |
4 |
51,3 |
1 |
3 |
++ |
Shimaoka et al. 1962 [37] |
1955-1960 |
1980 |
188 |
- |
- |
- |
++ |
Rice 1934 [38] |
1933 |
89 |
9 |
- |
- |
- |
+ |
Abrams et al. 1950 [39] |
1943-1947 |
1000 |
19 |
- |
- |
- |
++ |
Mortensen et al. 1956 [40] |
1951-1953 |
467 |
18 |
- |
- |
- |
++ |
Watanabe et al. 1980 [41] |
1980 |
309 |
4 |
58,3 |
1 |
3 |
+ |
Willis 1931 [42] |
1923-1930 |
170 |
10 |
- |
3 |
7 |
+ |
Lam et al. 1988 [43] |
1951-1995 |
12955 |
79 |
62 |
38 |
41 |
++ |
Kitain 1922 [44] |
1930 |
452 |
14 |
- |
- |
- |
++ |
Total |
19539 |
345 |
43 |
54 |
La prevalencia en cada grupo con su índice de confianza al 95 % fue 0.00479 (0.002, 0.007) para el grupo A y 0.0362 (0.014, 0.059) para el grupo B, es decir 0.48 % (0.2 %, 0.7 %) en series clínicas y 3,62 % (1.4 %, 5.9 %) en autopsias.
Los Forest Plot de los metanálisis para calcular la prevalencia de metástasis en tiroides en los grupos A (Figura 2) y B (Figura 3) se estimaron en 19 artículos en el grupo A y en 9 estudios en el grupo B que disponían de todos los datos.
La prevalencia de metástasis halladas en autopsias fue 7.58 veces mayor que en los estudios clínicos. Esto puede implicar que la detección de metástasis en pacientes en la clínica está infradiagnosticada.
Figura 2. Forest plot de los metanálisis de prevalencia de los artículos de series clínicas (grupo A), 0.00479 (0.002, 0.007).
Figura 3. Forest plot de los metanálisis de prevalencia de los artículos de autopsias (grupo B), 0.0362 (0.014, 0.059).
La prevalencia de metástasis en tiroides es muy variable de unos estudios a otros con alta heterogeneidad (índice I2 y Q) en ambos grupos (ver Figuras 4 y 5).
Los funnel plot de ambos grupos indican alto sesgo de publicación (Figuras 6 y 7).
En la Tabla 3 se recogen las localizaciones de los tumores primarios en ambas series y en las Tablas 4 y 5 las localizaciones para cada uno de los grupos.
Figura 4. Heterogeneidad de artículos de metástasis en tiroides en series clínicas (grupo A).
Figura 5. Heterogeneidad de artículos de metástasis en tiroides en hallazgos en autopsias (grupo B).
Figura 6. Funnel plot de artículos de metástasis en tiroides en series clínicas (grupo A).
Figura 7. Funnel plot de artículos de metástasis en tiroides en hallazgos de autopsias (grupo B).
DISCUSIÓN
La prevalencia de metástasis en tiroides del estudio fue de 0.48 % en series clínicas (grupo A) y de 3.2 % en series de autopsias (grupo B). En la literatura, la prevalencia varía de unos estudios a otros. En series de autopsias, Moghaddam et al [28] refieren un 0.46 % y Rice [38] un 10.1 %. En las series clínicas la variabilidad es menor, Aron et al [17] calcula una prevalencia de 0.12 % y Wood et al [34] de 1.5 %.
La diferencia entre series clínicas y autopsias puede implicar que la detección de metástasis en tiroides en la clínica puede estar infradiagnosticada probablemente porque las metástasis intratiroideas se presentan de forma asintomática siendo diagnosticadas como hallazgo casual en autopsias o como un nódulo tiroideo años después del tumor primario.
En este estudio, la localización del tumor primario fue diferente en ambos grupos, en el grupo A fue el cáncer de riñón y en el grupo B el cáncer de mama. La mayor incidencia de metástasis de cáncer de mama en autopsias se puede explicar porque es un cáncer muy frecuente con un aumento de la supervivencia en las últimas décadas [42]. En series clínicas observamos que el primer lugar lo ocupa el riñón que, a pesar de no ser de los cánceres más frecuentes, se diagnostica en estadios avanzados con enfermedad diseminada [144] y en segundo lugar el cáncer de pulmón que es el más prevalente a nivel mundial.
Nixon et al [45] realizaron una revisión bibliográfica sobre metástasis en tiroides en la cual el tumor primario más frecuente en series clínicas fue también el riñón, sin embargo, en series de autopsias fue el pulmón. La diferente localización entre la revisión de Nixon y este estudio podría deberse los artículos excluidos por no tener acceso a ellos, no disponer del número total de pacientes o de la localización del primario [6-16,49-62,76,79-81,96,108,117-141].
La variabilidad de la prevalencia de metástasis en tiroides en los diferentes artículos de ambos grupos hace que este estudio tenga una alta heterogeneidad. En el grupo A el índice I2 fue de 99,46 % y en el grupo B 99,55 %, considerando alta heterogeneidad a un valor mayor del 75 %. El índice Q refleja si la heterogeneidad es debida al azar o no, un p-valor menor a 0,05 indicó hetereogeneidad más allá del azar. Los funnel plot de ambos grupos nos indican alto sesgo de publicación, es decir, los estudios que tienen más probabilidad de ser publicados son los que tienen resultados estadísticamente significativos.
Con los resultados obtenidos se deduce que en posteriores investigaciones bibliográficas sería necesario establecer otros criterios de selección de artículos para ver si puede reducirse la heterogeneidad, así como planificar estudios multicéntricos prospectivos con mejores registros.
CONCLUSIONES
La prevalencia de metástasis en tiroides es superior en las series de autopsias que en series clínicas (hasta 7.58 veces más frecuente en nuestro estudio).
Las metástasis intratiroideas probablemente están infradiagnosticadas por cursar sin clínica siendo diagnosticadas como hallazgo casual en autopsias.
Los tumores primarios más frecuentes fueron el riñón (series clínicas) y la mama (series de autopsias).
DECLARACIÓN DE INTERESES
Este artículo procede del trabajo fin de grado presentado por la primera autora para la obtención del título de Grado en Medicina en la Facultad de Medicina de la Universidad de Salamanca en el curso académico 2019/2020.
Tabla 3. Tumores metastásicos en tiroides. Localización de los tumores primarios.
Metástasis series clínicas |
Metástasis autopsias |
Total |
|||
N |
‰ |
N |
‰ |
||
Mama |
42 |
87.7 |
85 |
246,4 |
127 |
Pulmón |
68 |
142 |
74 |
214,5 |
142 |
Riñón |
170 |
354.9 |
12 |
34,8 |
182 |
Colorrectal |
30 |
62.6 |
18 |
52,2 |
48 |
Gastrointestinal (esófago, estómago, intestino delgado) |
26 |
54.3 |
11 |
31,9 |
37 |
Ginecológico |
13 |
27.1 |
13 |
37,7 |
26 |
Piel |
21 |
43.8 |
20 |
58 |
41 |
2 |
4.2 |
1 |
2,9 |
3 |
|
1 |
2.1 |
6 |
17,4 |
7 |
|
Cabeza y cuello |
50 |
104.4 |
33 |
95,7 |
83 |
Hematológicos |
10 |
20.9 |
49 |
142 |
59 |
2 |
4.2 |
1 |
2,9 |
3 |
|
Sarcomas |
9 |
18.8 |
6 |
17,4 |
15 |
Hueso [42] |
0 |
0 |
1 |
2,9 |
1 |
Vejiga |
3 |
6.3 |
1 |
2,9 |
4 |
0 |
0 |
3 |
8,7 |
3 |
|
Miscelánea |
9 |
18.8 |
7 |
20,3 |
16 |
Desconocido |
23 |
48 |
4 |
11,6 |
27 |
Total |
479 |
345 |
824 |
Tabla 4. Localizaciones más frecuentes del tumor primario en artículos de series clínicas (grupo A)
Localización primario |
Artículo |
N |
Total ( %) |
Riñón |
Surov et al. 2016 [18] Cesaretti et al. 2013 [19] Nakhjavani et al. 1997 [21] Calzolari et al. 2008 [22] HooKim et al. 2015 [26] Heffess et al. 2002 [31] Cichon et al. 2006 [32] Wood et al. 2004 [34] Wychulis et al. 1964 [35] Hegerova et al. 2015 [20] |
26 3 14 15 14 36 13 4 8 21 |
154 (64.17 %) |
Pulmón |
Leboulleux et al. 1999 [29] Papi et al. 2007 [30] Lin et al. 1998 [36] Hegerova et al. 2015 [20] Ishikawa et al. 2011 [23] |
3 9 6 21 1 |
40 (16.67 %) |
Cabeza y cuello |
Aron et al. 2005 [17] Pusztaszeri et al. 2015 [25] |
12 16 |
28 (11.67 %) |
Colorrectal |
Pitale et al. 2000 [24] Lièvre et al. 2006 [27] Moghaddam et al. 2013 [28] Ishikawa et al. 2011 [23] Watts 1987 [33] |
3 6 2 1 1 |
13 (5.42 %) |
Mama |
Ishikawa et al. 2011 [23] Watts 1987 [33] |
1 1 |
2 (0.83 %) |
Hematológico |
Watts 1987 [33] |
1 |
1 (0.42 %) |
Carcinoide |
Watts 1987 [33] |
1 |
1 (0.42 %) |
Gastrointestinal |
Ishikawa et al. 2011 [23] |
1 |
1 (0.42 %) |
Total |
240 |
Tabla 5. Localizaciones más frecuentes del tumor primario en artículos de autopsias (grupo B).
Localización primario |
Artículo |
N |
Total ( %) |
Mama |
Shimaoka et al. 1962 [37] Willis 1931 [42] Kitain 1922 [44] Abrams et al. 1950 [39] |
52 4 8 9 |
73 (59.35 %) |
Pulmón |
Moghaddam et al. 2013 [28] Lam et al. 1988 [43] |
3 34 |
37 (30.08 %) |
Hematológico |
Mortensen et al. 1956 [40] |
5 |
5 (4.07 %) |
Cabeza y cuello |
Watanabe et al. 1980 [41] |
2 |
2 (1.63 %) |
Gastrointestinal |
Watanabe et al. 1980 [41] |
2 |
2 (1.63 %) |
Desconocido |
Rice 1934 [38] |
4 |
4 (3.25 %) |
Total |
123 |
BIBLIOGRAFÍA
1. Hundahl SA, Fleming ID, Fremgen AM, Menck HR. A national cancer data base report on 53,856 cases of thyroid carcinoma treated in the US, 1985-1995. Cancer. 1998;83:2638–2648. Disponible en: https://acsjournals.onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/%28SICI%291097-0142%2819981215%2983%3A12%3C2638%3A%3AAID-CNCR31%3E3.0.CO%3B2-1
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